Abstract

深入了解步行过程中的下肢肌肉协作机制是提高神经肌肉功能障碍患者步态康复疗效的关键。本文研究了步行速度的变化对下肢肌肉协同模式及肌肉功能网络的影响。招募了8名健康受试者分别以三种不同速度在跑步机上执行步行任务，同步采集右下肢8块肌肉的表面肌电信号（sEMG），通过非负矩阵分解（NNMF）方法提取肌肉协同模式，利用互信息（MI）方法分别构建alpha频段（8～13 Hz）、beta频段（14～30 Hz）和gamma频段（31～60 Hz）肌肉功能网络，引入复杂网络分析方法量化不同网络差异。肌肉协同分析提取到5个肌肉协同模式，步行速度的变化没有改变肌肉协同的数量，但导致了肌肉权值的变化；肌肉网络分析发现在同一速度下，高频段具有更低的全局效率和聚类系数，随着步行速度的增加，局部肌肉之间的连接强度增加。研究结果表明不同速度的步行运动存在不同的肌肉协同模式和肌肉功能网络，本研究为探索不同步行速度下肌肉协同机制提供了新的视野，有望为神经肌肉功能障碍患者的步态功能评估提供理论支撑。

Keywords: 表面肌电图, 步行运动, 肌肉协同, 肌肉功能网络

Abstract

An in-depth understanding of the mechanism of lower extremity muscle coordination during walking is the key to improving the efficacy of gait rehabilitation in patients with neuromuscular dysfunction. This paper investigates the effect of changes in walking speed on lower extremity muscle synergy patterns and muscle functional networks. Eight healthy subjects were recruited to perform walking tasks on a treadmill at three different speeds, and the surface electromyographic signals (sEMG) of eight muscles of the right lower limb were collected synchronously. The non-negative matrix factorization (NNMF) method was used to extract muscle synergy patterns, the mutual information (MI) method was used to construct the alpha frequency band (8–13 Hz), beta frequency band (14–30 Hz) and gamma frequency band (31–60 Hz) muscle functional network, and complex network analysis methods were introduced to quantify the differences between different networks. Muscle synergy analysis extracted 5 muscle synergy patterns, and changes in walking speed did not change the number of muscle synergy, but resulted in changes in muscle weights. Muscle network analysis found that at the same speed, high-frequency bands have lower global efficiency and clustering coefficients. As walking speed increased, the strength of connections between local muscles also increased. The results show that there are different muscle synergy patterns and muscle function networks in different walking speeds. This study provides a new perspective for exploring the mechanism of muscle coordination at different walking speeds, and is expected to provide theoretical support for the evaluation of gait function in patients with neuromuscular dysfunction.

Keywords: Surface electromyography, Walking movement, Muscle synergy, Muscle functional network

0. 引言

步行是人类日常生活中最基本的活动之一，而基于不同速度的步态研究被证实能够为步态运动学分析、老年人认知功能预测和康复评估提供有效信息[1-3]。然而，迄今为止不同步行速度背后的神经机制依然不明。随着非侵入式生理信号采集技术的发展，通过在皮肤表面放置电极记录肌肉运动过程中产生的表面肌电图（surface electromyography，sEMG），能够在一定程度上反映神经肌肉的活动[4]。步行是一种复杂的运动过程，要求中枢神经系统（central nervous system，CNS）和多肌肉高度协调[5]。在此过程中，基于sEMG信号的肌肉协同和肌肉功能网络的分析，可以有效反映中枢神经系统对肌肉的不同控制过程以及肌肉之间的协作模式。

步行运动涉及多块下肢肌肉力矩整合和共同协调，这种整合、协调的过程称为协同[6]。之前研究证实了神经肌肉系统通过共同激活肌肉群构建运动模块，即肌肉协同作用，从而可以简化神经系统对多个肌肉的控制[7]。对步行运动来说，中枢神经系统只需控制较少的运动模块就能控制较多的运动单元和肌肉来实现人体的站立、迈步等动作。因此，广大研究者针对步行过程中的下肢肌肉开展了肌肉协同分析。Serrancolí等[8]从人体行走任务的sEMG信号中提取了5个肌肉协同模式；Boonstra等[9]在人体站立条件下从下肢sEMG信号中提取到了4个肌肉协同模式；Barroso等[10]通过研究发现步行和骑自行车运动具有相似的肌肉协同模式。上述研究表明，基于sEMG信号可以有效提取步行运动的肌肉协同模式。

构建多肌肉之间的功能网络是近年发展起来的一种分析肌间协同特性的新方法，旨在进一步解释肌肉协同作用的神经输入特性及其简化运动控制的能力。肌肉网络分析通过量化分解运动相关肌肉sEMG之间的功能连接，能够识别由共同神经输入调节的特定肌肉的频率特征。相干性是目前用来评估肌肉之间功能耦合的主要方法。然而，sEMG信号是典型的非线性神经生理信号，线性的相干性方法在研究sEMG信号之间功能耦合上存在一定局限性[11]。基于信息论的互信息（mutual information，MI）能够从复杂性角度有效量化信号间线性和非线性耦合，因此近年来被广泛应用于构建sEMG信号间的功能网络。陈玲玲等[12]利用互信息构建了肌肉功能网络，并全面分析了外骨骼穿戴者的电生理空间分布情况和肌肉协调工作机制。Madeleine等[13]使用互信息方法量化了功能性任务时颈肩痛对肌肉功能连接的影响。上述研究表明，基于互信息方法量化肌肉功能网络可为分析步行运动下肢的神经肌肉协调机制提供有价值的信息。

本文分析了不同步行速度下肢的肌肉协同模式，并使用互信息方法构建了alpha频段（8～13 Hz）、beta频段（14～30 Hz）和gamma频段（31～60 Hz）的肌肉功能网络，引入复杂网络分析方法，探索了不同频段不同步行速度下肌肉功能网络拓扑结构的差异以及中枢神经系统对肌肉的协调控制模式。本研究将肌肉协同作用与肌肉功能网络相结合，有助于发现肌间协同与耦合的内在关联。本研究旨在为探索不同步行速度下肢肌肉协同机制提供新的视野，以期为神经肌肉功能障碍患者的步态功能评估提供理论支撑。

1. 材料与方法

1.1. 试验设计

本研究一共招募8名无任何神经疾病史和运动损伤的健康受试者（男性，年龄21～25岁）参与试验。所有受试者在试验前均已知悉试验步骤并签署知情同意书。所有受试者在跑步机上以6、8、10 km/h的不同速度执行步行任务。每名受试者执行10组试验，每组记录至少10个完整步态周期的sEMG数据。在每组试验间隙允许受试者休息5 min，以避免肌肉疲劳带来的影响。本研究符合《赫尔辛基宣言》，并经河北大学附属医院伦理审查委员会批准（HDFY-LL-2020-091）。

1.2. 数据采集

通过Noraxon无线肌电采集系统（美国Noraxon公司）采集任务中受试者右腿的股直肌（rectus femoris，RF）、股内侧肌（vastus medialis，VM）、股外侧肌（vastus lateralis，VL）、半腱肌（semitendinosus，ST）、股二头肌（biceps femoris，BF）、胫骨前肌（tibialis anterior，TA）、外侧腓肠肌（gastrocnemius，GM）和比目鱼肌（soleus，SO）共8块下肢肌肉位置的sEMG信号，以1 500 Hz的频率采样，实验场景及肌肉位置如图1所示。

图 1.

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Schematic diagram of the experimental scene and muscle positions

实验场景及肌肉位置示意图

1.3. 数据分析

为分析肌肉协同作用，对sEMG信号执行高通滤波处理（截止频率为20 Hz），随后使用希尔伯特变换进行整流，整流后的sEMG信号执行低通滤波处理（截止频率为10 Hz）来确定sEMG包络。利用sEMG包络线执行非负矩阵分解来提取肌肉协同效应。sEMG包络线被分解为两个非负矩阵，其中一个矩阵反映协同效应，另一个反映相应的激活模式[14]。

1

其中，矩阵A为sEMG包络矩阵，W为协同结构矩阵，H为激活系数矩阵。n表示肌肉的数量，t为样本长度，k表示协同数量。

进而通过解释方差（variance accounted for，VAF）来确定肌肉协同模块的个数k：

2

其中，为重构矩阵，即为协同结构矩阵W与激活系数矩阵H的乘积。

为了构建肌肉功能网络，使用互信息方法量化sEMG信号间的功能连接。两个不同通道的sEMG信号x和y之间的互信息如下式所示：

3

MI（x，y）为x与y的互信息；p（x，y）为x与y的联合概率密度；p（x）和p（y）分别为x和y的边际概率密度。互信息非负对称，即，互信息值越大，说明两个信号之间连接越强，反之则越小。

进一步，为评估各个肌肉功能网络的拓扑特征，本文计算了全局效率和聚类系数两个网络属性[15]。网络中所有节点对之间的平均最短路径长度称为网络的特征路径长度，全局效率与特征路径长度成反比。全局效率值越高表明网络功能越完整。全局效率的计算公式如下：

4

其中， 是节点i的效率，N为网络中所有节点的集合，n为节点数量， 为节点i和j之间的最短路径长度（距离）。

聚类系数是用来描述节点之间结集成团程度的系数。具体来说，聚类系数代表一个点与邻接点之间相互连接的程度。平均聚类系数是衡量一个网络在整体上的集聚程度[16]，聚类系数的计算公式如下：

5

其中， 为节点i的聚类系数（）， 为节点i周围的三角形的数量， 为节点i的度。

2. 结果

2.1. 肌肉协同效应

通过使用非负矩阵分解算法对提取的8块下肢肌肉sEMG包络进行分解，本研究确定了5个肌肉协同模式（即当 时，），如图2所示。

图 2.

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Number of muscle synergies extracted from the sEMG envelope

从sEMG包络提取的肌肉协同数量

不同步行速度下肌肉协同模式如图3所示。在6 km/h的步行速度下，协同模式一中股外侧肌贡献相对较大，协同模式二中股内侧肌、半腱肌、股二头肌贡献相对较大，协同模式三中腓肠肌与比目鱼肌贡献相对较大，协同模式四中胫骨前肌贡献相对较大，协同模式五中股直肌贡献相对较大。在8 km/h的步行速度下，协同模式一中股直肌与股外侧肌贡献相对较大，协同模式二中半腱肌与股二头肌贡献相对较大，协同模式三中腓肠肌与比目鱼肌贡献相对较大，协同模式四中胫骨前肌贡献相对较大，协同模式五中股内侧肌贡献相对较大。在10 km/h的步行速度下，协同模式一中股直肌与股外侧肌贡献相对较大，协同模式二中半腱肌与股二头肌贡献相对较大，协同模式三中腓肠肌贡献相对较大，协同模式四中胫骨前肌贡献相对较大，协同模式五中比目鱼肌贡献相对较大。

图 3.

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Muscle synergy patterns at different gait speeds

不同步行速度下的肌肉协同模式

2.2. 肌肉网络分析

根据前述试验设计采集到的下肢sEMG信号，本文在不同步行速度下分别构建了alpha频段、beta频段和gamma频段的肌肉功能网络，结果如图4～6所示。弦图主要用于展示多个对象之间的关系，连接圆上任意两点的线段称为弦。弦（两点之间的连线）代表着两者之间的关联关系，弦与圆接触的面积越大则关联越强。

图 4.

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Muscle network at 6 km/h gait speed

6 km/h步行速度下的肌肉网络

图 6.

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Muscle network at 10 km/h gait speed

10 km/h步行速度下的肌肉网络

如图4所示，6 km/h的步行速度下，alpha频段内下肢各个肌肉之间的连接强度普遍较低；而在beta频段连接强度较高的肌间连接对有VM-VL、ST-BF和TA-SO；在gamma频段内连接强度较高的肌间连接对为VM-VL和ST-BF，并且与beta频段相比，ST-BF之间的连接强度更高。

如图5所示，8 km/h的步行速度下，alpha频段内各肌肉之间的连接强度较为接近且较低；在beta频段连接强度较高的肌间连接对为VM-VL和ST-BF；在gamma频段内同样观察到VM-VL和ST-BF肌肉对之间的强连接。

图 5.

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Muscle network at 8 km/h gait speed

8 km/h步行速度下的肌肉网络

如图6所示，10 km/h的步行速度下，alpha频段内连接强度较高的肌间连接有RF-VL、RF-TA和ST-BF；在beta频段和gamma频段连接强度较高的肌间连接对为VM-VL和ST-BF。本研究还观察到无论是哪个频段，随着步行速度的增加，VM-VL和ST-BF肌间连接的强度也随之增加。

2.3. 复杂网络分析

为了进一步量化不同步行速度下肌肉功能网络的差异，本文计算了各网络的全局效率以及聚类系数，结果如图7所示。全局效率越高表明网络功能越完整，聚类系数越高表明网络的连通性越好。在alpha频段内全局效率与聚类系数呈现出随着步行速度增加而增加的趋势，在beta和gamma频段内6 km/h步行速度到8 km/h步行速度下的全局效率与聚类系数有所增加，8 km/h步行速度到10 km/h步行速度下的全局效率与聚类系数较为接近。在同一步行速度下全局效率以及聚类系数随着频段的升高而降低，表现为更加局部的肌间强连接。

图 7.

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Global efficiency and clustering coefficient analysis

全局效率及聚类系数分析

3. 讨论和结论

为探索中枢神经系统对多肌肉协调的作用机制，本研究基于不同步行速度下的下肢sEMG信号，利用非负矩阵分解方法提取了肌肉协同效应，分析了不同步行速度对肌肉协同模式的影响。同时，通过互信息方法构建了不同频段内的肌肉功能网络，进而引入复杂网络分析方法，探索了步行速度变化引起的肌肉网络变化。

本研究提取到5个肌肉协同模式，随着步行速度的增加，肌肉协同的数量并没有发生变化。其中协同模式一、二、三、四较为一致，但在不同步行速度下不同肌肉的权值有所改变，而协同模式五的差异最大。本文进一步观察到，6 km/h步行速度下以股直肌激活为主，8 km/h步行速度下以股内侧肌激活为主，10 km/h步行速度下以比目鱼肌激活为主，股直肌和股内侧肌在步行中主要负责支撑重力，比目鱼肌主要负责推动迈步，这可能是由于步行速度的增加进而迈步的频率增加所致。

通过分析不同步行速度的肌肉网络，本研究发现在alpha频段内各个肌肉之间的连接强度相对较低，在弦图中体现为比较平均的广泛耦合，beta频段与gamma频段内股内侧肌与股外侧肌、半腱肌与股二头肌之间的连接强度相对较高，在弦图中体现为局部的强耦合，这与我们在复杂网络分析所观察到的结果一致。在同一步行速度下全局效率和聚类系数随着频段的升高而降低，表现为更加局部的肌间强连接，其中较低的频率范围反映了更为广泛的耦合，较高的频率范围反映了局部耦合[17]。另外，我们观察到在所有频段内，随着步行速度的增加，肌肉之间的连接强度也随之增强，这可能说明更剧烈的步态运动需要肌肉之间更强的“交流”。

本文通过对健康受试者不同步行速度下的下肢肌肉协同效应及肌肉网络进行分析，发现不同步行速度下肌肉协同效应存在一定差异，且更高的步行速度会伴随着更强的肌间连接。本研究有望为研究神经肌肉功能障碍患者的步态功能评估提供理论支撑。考虑到步态具有周期性，而完整的步态周期又细分为不同的步态时相，在未来的工作中我们将针对完整的步态周期对肌肉协同及肌肉功能网络展开更细致的研究。

重要声明

利益冲突声明：本文全体作者均声明不存在利益冲突。

作者贡献声明：崔彩虹负责试验设计、数据分析及论文撰写，缪华聪负责试验数据采集和论文修改，梁铁负责提供技术和材料支持，刘秀玲负责论文修改，刘晓光负责整体指导和论文修改。

伦理声明：本研究通过了河北大学附属医院伦理审查委员会批准（批文编号：HDFY-LL-2020-091）。

Funding Statement

国家重点研发计划基金资助项目（2017YFB1401200）；河北省自然科学基金资助项目（F2021201002）；河北省高等学校科学技术研究项目（ZD2020146）

National Key Research and Development Program of China; Natural Science Foundation of Hebei Province; Science and technology research project of Higher education in Hebei Province

Contributor Information

铁 梁 (Tie LIANG), Email: hbuliangtie@163.com.

晓光 刘 (Xiaoguang LIU), Email: lxg_hbu@163.com.

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